故事发生在犬夜叉故事结束六十年后。此时，西王后退隐，杀生丸已回到西国接任领主之位，而犬夜叉也在戈薇去世后回到了西国。二者深爱的女子故去，使得他们有了共同的心伤，关系有所缓和。
在奈落死后，四散作恶的妖怪逐渐被统领西、南、北三国的妖怪领袖消灭，大陆上逐渐形成三国鼎立的格局。而传说中居住在冥界的猫又一族，也在冥道裂开后重现世间，成为北国的统领。
就在此时，一股新的危机逼近了。来自于冥界底层的恶魔，会在世间掀起怎样的血雨腥风？而身为西国领主的杀生丸，又如何建立自己的霸道之路…
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